Механизмы адаптации галофитов к засолению почв.

ГЛАВА I. МЕХАНИЗМЫ АДАПТАЦИИ ГАЛОФИТОВ К ЗАСОЛЕНИЮ ПОЧВ

1.1. Понятие о галофитах и их классификация

     Растения, способные благополучно существовать на засолённых почвах были известны ученым еще с давних пор. Они получили названия галофиты (от греч. hals – соль и phyton – растение). Изучение процессов адаптации галофитов к засолённым ландшафтам имеет длительную историю [16,24,26,29,30,53,54,56,65,71], однако, этот вопрос ещё не решен. 
     Галофиты – растения, которые могут произрастать на засоленных субстратах, обладающие конститутивными механизмами устойчивости и способностью к адаптации в процессе онтогенеза к высоким концентрациям солей [16]. В широком смысле, галофиты – «это экологически, биологически, физиологически и биохимически специализированные растительные организмы, способные нормально функционировать и репродуцировать на засолённых почвах и/или при орошении минерализованной водой» [68]. 
     По приблизительным подсчетам видно, что галофиты составляют лишь 2 % среди всех видов растений, обитающих на суше[16]. Стоит обратить внимание, что в природе нет четкой границы между галофитами и гликофитами. В связи с этим, можно говорить о существовании факультативных галофитов. 
    Галофиты выдерживают засоленность почвы от 0,3–20 %, но основная масса растений этой группы заселяют почвы с концентрацией солей от 2,0 до 6,0 % по плотному остатку.
     Одна из первых классификаций была предложена А.А. Рихтером в 1927 г: по способу приспособления к повышенному содержанию солей в почвах он различал соленакапливающие, солевыделяющие (с проницаемой для солей цитоплазмой клеток) и соленепроницаемые (с плохой проницаемостью цитоплазмы для клеток) группы галофитов. 
     Позднее П.А. Генкель и А.А. Шахов дали им названия соответственно эвгалофиты, криногалофиты, гликогалофиты. 
     Эугалофиты (эвгалофиты, или истинные галофиты) накапливают в вакуолях клеток большое количество солей. Как правило, им свойственен суккулентный облик. Суккулентность развивается при большом поступлении хлоридов, что приводит к набуханию белков, и, следовательно, к особой ионной гидратации протоплазмы. При поглощении воды это приводит к гипертрофии клеток, т.е. развивается суккулентность органов растений. К этой группе галофитов относятся SalsolaL., SalicorniaL. и другие. При нормальном содержании солей добавление хлористого натрия оказывает благоприятное влияние на их рост. Клетки растений этой группы характеризуются высокой концентрацией солей (более низким водным потенциалом), благодаря чему они могут добывать воду из засоленной почвы. Одновременно цитоплазма этих растений обладает большой гидрофильностью, высоким содержанием белка, высокоустойчива к накоплению солей. 
     Криптогалофиты поглощают соли корнями, но не накапливаются в клеточном соке. Солевыделяющие галофиты обычно являются несуккулентными растениями с железами, выводящими соли. Эти железы представляют особые структуры, способные выделять избыточные соли из растительного организма. Они располагаются на фотосинтезирующих органах. Выведение солей – механизм, посредством которого растения освобождаются от избытка в их тканях и, таким образом, регулируют минеральный состав их организма. К этой группе можно отнести многие виды ролдов: Limonium, Tamarix, Frankenia. Другая группа галофитов выводит соли из организма с помощью соленакапливающих пузырей. В таких пузырях концентрация солей выше, чем в мезофильных клетках. Имеется еще одна группа галофитов, которые сбрасывают соленакапливающие органы. Это еще один механизм, посредством которого галофиты регулируют содержание в них солей. К ним относятся виды следующих родов: Halocnemum и Halostachys и другие. 
     Эти растения характеризуются значительной интенсивностью фотосинтеза, что создает у них высокую концентрацию клеточного сока. Эта особенность позволяет им поглощать воду из засоленных почв. Их цитоплазма неустойчива и легко повреждается солями. К таким растениям относятся Tamarix, Limonium, Elaeagnus и другие, произрастающие на среднезасоленных почвах. 
     Гликогалофиты имеют малопроницаемую для солей плазматическую мембрану клеток корня, поэтому соли не поступают в растение. Высокая осмотическая концентрация в клетках растений этой группы создается за счет большой интенсивности фотосинтеза и накопления растворимых углеводов. Примерами являются растения родов:Artemisia,Atriplex. 
     В.М. Арциховский (1947) впервые вводит понятие факультативные галофиты (наряду со стационарными, к которым он относит эвгалофиты).
     Позднее были предприняты попытки отразить в классификациях галофитов не один, а несколько факторов. Так, например, Б.А. Быков (1981), основываясь на данные зольности, суккулентности, мезофильности растений засоленных местообитаний, подразделяет галофильную флору на следующие группы: гликогалофильные несуккулентные ксерогалофиты; гипогалофильные. в том числе гликогалофильные несуккулентные мезоксерофиты; гипогалофильные несуккулентные ксерогалофиты; галофильные суккулентные мезофиты; галофильные суккулентные мезоксерофиты; галофильные суккулентные ксерофиты. 
     Своеобразную классификацию предложила Н.И. Акжигитова (1982). Она выделяет: 1) гипергалофиты – способны к самовозобновлению и ценозообразованию на очень сильно засоленных почвах с содержанием сухого остатка 2,3–3,0 (3,5 %),Сl?>0,23 при хлоридно-сульфатном и сульфатном засолении или сухого остатка 1,8–2,3 %, Сl?>0,23 при сульфатно-хлоридном и хлоридном засолении. Свойством галофильности обладают большей частью соленакапливающие галофиты. К этой группе галофитов относятся: Halocnemumstrobilaceum, Halostachyscaspica, Climacopteracrassa, Suaedaarcuata, S. salsa, Salicorniaeuropaea и др.;
     2) эугалофиты – характеризуется широким диапазоном галотолерантности. Они доминируют на почвахс сухим остатком 1,8–2,3 (2,5) %, Сl?=0,1–0,23 или при сухом остатке 1,3–1,8 %, Сl?=0,1–0,23. К этой группе относятся растения, отличающиеся по способу приспособления путем соленакопления и солевыделения: Salsolaorientalis, S. gemmascens, Anabasissalsa, A. brachiata, Nanophytonerinaceum, Limoniumotolepis, Tamarix hispida, некоторые виды родов Salsola, Climacoptera.
     3) гемигалофиты – нормально развиваются при засоленности почвы, соответствующей сухому остатку 1,0–1,8 (2,0) %, Сl?=0,03–0,1 или сухому остатку 0,8–1,3 %; Сl?=0,03–0,1 (Glycyrrhizaglabra, Cynodondactylon, Limoniumgmelinii, Atriplextatarica, Salsolaarbuscula и др.). 
     4) галогликофиты – растения с небольшой солеустойчивостью. Развиваются при содержании сухого остатка 0,3–0,8 %,Сl?= 0,01–0,03 или сухого остатка 0,1–0,2 %, Сl? = 01–0,03. 
     С учётом потребности в увлажнении Н.И. Акжигитова подразделяет галофиты на следующие группы: 1) мезогалофиты – растения засоленных влажных местообитаний с близкими (0,5–1,0 м) минерализованными грунтовыми водами. Это часто прибрежные части озер, влажные солончаки (Salicorniaeuropeae, Suaedasalsa, Phragmitesaustralis, Tripoliumvulgaris и др.). Видимо, именно эти виды имел в виду П.А. Генкель (1954), когда отмечал, что благоприятные условия водного режима солончаков (близкое стояние грунтовых вод) являются основным фактором, определяющим существование большинства галофитов на засоленных почвах. 
     2) Гемимезогалофиты – доминируют на почвах, где минерализованные грунтовые воды залегают на глубине 1,0–2,0 (2,5 м) (Aeluropus litoralis, Karelina caspica, Glycyrrhizaglabra, Halocnemumstrobilaceum и др.). 
     3) Мезоксерогалофиты доминируют при широком диапазоне толерантности к увлажнению почвы при уровне грунтовых вод от 1,5 до 3,0 (3,5 м) (солончаковые виды тамариксов: Tamarixhispida, Т. leptotachys, Halostachyscaspica, Limoniumgmelinii и др.)
     4) ксерогалофиты – это достаточно большая группа растений, распространенных на засоленных почвах автоморфного типа, где уровень грунтовых вод расположен глубоко и не влияет на их развитие (Salsolagemmascens, S. orientalis, Anabasissalsa, A. brachiata, Nanophyonerinaceum, Aelleniasubaphylla и др.)
     С учётом механического состава почвы Н.И. Акжигитова (1982) подразделила галофиты: 1) гемипсаммофиты – растения, успешно произрастающие на хорошо аэрированных, легких по механическому составу, засоленных почвах: Nitrariа schoberi, Salsolaarbuscula, S. angusta, Astragalusvillosissimus, Reaumuriafruticosa;
     2) гемипетрогалофиты – это растения, произрастающие большей частью на глинисто- или суглинисто-щебнистых, хрящеватых, в той или иной степени засоленных почвах: Salsolaarbusculiformis, Atraphaxisfrutescens, A. spinosa, Nanophytonerinaceum.
     3) Пелитогалофиты – растения тяжелых по механическому составу почв (глинистые и среднетяжело-суглинистые). Они приспособлены к хуже аэрированным и значительно засоленным почвам: Salsola gemmascens, S. incanescens, Climacopteraaffinis, Gamanthusgamocarpus, Artemisiahalophilla. 
     4) псаммопелитогалофиты обладают широким диапазоном толерантности к механическому составу: Haloxylonaphyllum, Salsolaorientalis, Kochiaprostrata, Seidlitziarosmarinus и др.
     В экологических исследованиях наиболее широко используется классификация галофитов, которая облегчает задачу их экологической оценки на базе использования экологических шкал Л.Г. Раменского: олигогалофиты – доминируют на слабозасоленных почвах (0,3–0,5% по содержанию солей); мезогалофиты – доминируют на среднезасоленных почвах (0,5–1,0 %); мезоэугалофиты – доминируют на сильнозасоленных почвах (1,0–2,0 %); эугалофиты – доминируют на очень сильнозасоленных почвах (2,0 % и выше).
    
1.2. Адаптация галофитов к условиям засоления

     Современные представления о механизмах адаптации растения. Адаптация – генетически детерминированный процесс формирования механизмов устойчивости, обеспечивающий выживание организма и завершение его онтогенеза в ранее неблагоприятных условиях [34]. Близкое определение процессу адаптации растений давал М.Х. Чайлахян [64], согласно которому адаптация – это совокупность приспособительных реакций растений, поддерживающих их устойчивость к различным условиям внешней среды на всем протяжении онтогенеза и обуславливающих возможность существования отдельных индивидуумов и сохранения вида в определенных экологических условиях.  
    Любая адаптация живого организма направлена на решение 3-х принципиально важных задач:
    1) на поддержание структурной целостности макромолекул (белков и нуклеиновых кислот);  
    2) на снабжение клетки АТФ, восстановительными эквивалентами, необходимыми для биосинтетических процессов, а также предшественниками нуклеиновых кислот и белков;
    3) на сохранение регуляторных систем клетки.  
    Различают три стратегии адаптации: эволюционные, онтогенетические и срочные [32].
    1) Генетические, или эволюционные адаптации, которые формируются в ходе эволюционного процесса, связаны с изменениями генетического материала и являются наиболее оптимальными для выживания в данных экстремальных условиях. В процессе генетических адаптаций формируются конститутивные механизмы устойчивости, обеспечивающие жизнь организма в экстремальных условиях;
    2) Адаптации, формирующиеся в ходе онтогенетического развития и реализуемые на фенотипическом уровне. Они не передаются по наследству; в их основе лежит дифференциальная экспрессия генов; в норме отсутствуют и формируются в ответ на стрессорное воздействие. 
    3) Адаптации, обеспечивающие кратковременное выживание организма в условиях «внезапного» действия повреждающих факторов высокой интенсивности, в основе которых лежит новообразование и функционирование систем шокового ответа.
    Процесс адаптации растений к любому неблагоприятному фактору может быть условно разбит на две основные стадии (этапа): стресс-реакцию и долговременную (специализированную) адаптацию (Кузнецов, 1992). На этапе стресс-реакции функционируют защитные (неспециализированные) механизмы, которые быстро формируются в ответ на действие повреждающих факторов и обеспечивают кратковременное выживание организма, а так же инициируют формирование более надежных специализированных механизмов адаптации. Формирование долговременных механизмов адаптации означает переход клеточного метаболизма из стрессорного состояния, для которого характерно наличие элементов повреждения и функционирования общих защитных систем, к новому адаптивному состоянию, при котором функционируют специализированные механизмы адаптации. Если на первом этапе решается задача обеспечения кратковременного выживания организма на фоне интенсивного повреждения, то на втором этапе живой организм реализует онтогенетическую программу в новых ранее «непригодных» для жизни условиях. Прекращение действия стрессора приводит к переходу растения на стадию восстановления, тогда как длительное воздействие стрессора, превышающее его защитные возможности, инициирует наступление стадии повреждения и гибели.
    Механизмы солеустойчивости растений. 
    Галофиты могут концентрировать большое количество ионов в тканях, что приводит к сильному падению осмотического потенциала содержимого клеток и позволяет им поглощать воду из концентрированного почвенного раствора. Осмотическое давление тканей вегетативных органов для большинства галофитов составляет 1,4–4,4 МПа, что часто связано с высокой концентрацией в клетках NаСl и Nа2SО4 [53]. 
    При солевом стрессе растение реагирует множественными молекулярными, метаболическими и физиологическими реакциями, направленными на производство защитных макромолекул, формирование протекторных систем и адаптацию организма к новым изменившимся условиям. Было установлено, что клетки корня Arabidopsis отвечают на засоление изменением транскрипции 5590 генов. Это было выявлено при молекулярном анализе глобальной экспрессии генома. 
    Тысячи NaCl-регулируемых генов кодируют ионные транспортеры, белки ионных и водных каналов, транспортные АТФ-азы, которые необходимы для восстановления нарушенного при засолении градиента водного потенциала в системе почва-растение, сохранения внутриклеточного водного гомеостаза и преодоления, индуцированного солью ионного дисбаланса, а также биосинтеза осморегуляторов и полифункциональных стресс-протекторных соединений, включая компоненты антиоксидантной системы. Экспессия перечисленных выше генов не может происходить без максимально быстрой активации транскрипции генов, кодирующих сенсорные молекулы, транскрипционные факторы и компоненты внутриклеточной передачи стрессорного сигнала.
    Восприятие и передача стрессорного сигнала при засолении. 
    Сенсоры до сих пор не идентифицированы. Имеется предположение, что у растений должно существовать два различных сенсорных белка, воспринимающих осмотический и ионный факторы [72]. Роль осмосенсора может выполнять рецепторная гистидикиназа НК1. В качестве второго осмосенсора может выступать механически открываемый Са+-канал, поскольку уровень кальция в цитоплазме многократно возрастает, спустя лишь несколько секунд после воздействия соли на клетки корня [74]. 
    На роль вторичных мессенджеров солевого стресса претендуют Са2+ и АФК. Вторичный мессенджер передает сигнал на кальций-зависимые протеинкиназы (CDPKs) и другие протеазы (CBLs с CIPKs), которые трансдуцируют гиперосмотический сигнал на транскрипционные факторы, регулирующие экспрессию стресс-контролируемых генов [72]. 
     Транскрипционные факторы регулируют активность различных стресс-контролируемых генов, продукты которых повышают солетолерантность растений за счёт биосинтеза осмо- и стресс-протекторных соединений, антиоксидантных ферментов и низкомолекулярных органических антиоксидантов, новообразования макромолекул, вовлеченных в поглощение и транспорт неорганических ионов. 
    Из стресс-регулируемых генов, участвующих в регуляции ионного статуса клетки при засолении, ключевую роль играют два белка, обеспечивающие поддержание низкого уровня ионов натрия в цитоплазме: локализованный на тонопласте Nа+/Н+ ионообменник 1 (NHX1) и локализованный на плазмалемме Nа+М+ антипортер (SALTOVERLY SENSIT1VE1, обозначаемый как SOS или NНX7) [73]. 
    Важная роль в осморегуляции и поддержании целостности макромолекул и мембранных структур клетки при засоления принадлежит совместимым осмолитам, экспрессия генов синтеза и деградации которых также носит стресс-зависимый характер. 
    Накопление стресс-индуцируемых совместимых осмолитов (на примере пролина). В условиях засоления водный потенциал почвенного раствора становится ниже водного потенциала содержимого клеток растений, вследствие чего растение теряет способность использовать воду из окружающей среды и развивается водный дефицит. В этом случае адаптация растительного организма должна быть направлена на восстановление нормального градиента водного потенциала путем поглощения неорганических ионов или синтеза низкомолекулярных органических соединений – совместных осмолитов. Клетки корня активно поглащают неорганические ионы, что приводит к их быстрому транспорту в вакуоль, предотвращая нарушение клеточного метаболизма, но создается новая проблема – нарушение водного равновесия между двумя основными клеточными компартментами цитоплазмой и вакуолью. 
    Рещающая роль, в разрешении растением проблем осморегуляции в условиях засоления относится к совместимым осмолитам, к которым принадлежат такие органические соединения, как пролин, бетаины, сахара, сахаро-спирты и белки позднего эмбриогенеза [33]. 
    Аминокислота пролин – универсальный совместимый осмолит в высших растениях. Его содержание многократно возрастает при действии абиотических факторов, которые приводят к развитию у растений водного дефицита. Пролин хорошо растворим в воде. Интересно то, что он обладает не только гидрофильной, но и гидрофобной частью. Образовавшиеся полимеры ведут себя как гидрофильные коллоиды. В связи с этим пролин не изменяет конформацию белков и не вступает во внутриклеточные гидрофобные взаимодействия, что приводит к их денатурации, а связывается только с поверхностью гидрофобными остатками. Пролиновые агрегатыне изменяют свои свойства при уменьшении водного потенциала клеточного сока и увеличении концентрации солей [33]. 
    Анализ экспрессии генов показал, что накопление пролина в ответ на засоление наступает за счет активации транскрипции ключевого гена биосинтеза пролина 1-пирролин-5-карбоксилат-синтетазы с одновременным ингибированием экспрессии гена пролиндегидрогеназы (РОН), отвечающего за его деградацию. На этапе восстановления, напротив, падает скорость биосинтеза пролина и возрастает интенсивность его катаболизма. 
     Несколько десятков лет в мире царила точка зрения, согласно которой пролин выполняет исключительно осморегуляторную функцию. В ходе исследований выявили, что пролин обладает полифункциональным стресс-защитным эффектом. Пролин выполняет роль «химического» шаперона, стабилизируя белки и мембранные структуры в стрессорных условиях, и антиоксиданта, являясь скавенджером АФК. Он учавствует в регуляции экспрессии стресс-контролируемых генов, поддержании клеточного pH-стата. На этапе восстановления он является энергетическим субстратом, источником углерода и азота [33]. Во время выхода растительного организма из состояния стресса пролин регулирует клеточную пролиферацию и клеточную смерть. 
    Окислительный стресс и накопление низкомолекулярных фенольных соединений с антиоксидантными свойствами. Ответом растений на засоление является производство активных форм кислорода (АФК), таких как: супероксид, пероксид водорода, гидроксил-радикал и синглетный кислород. АФК крайне реакционно-способны. Они приводят к нарушению клеточного метаболизма, основой которого является перекисное окисление липидов мембран, повреждение белков и нуклеиновых кислот. Интенсивное производство АФК в растениях в условиях засоления может объяснятся осмотическим стрессом, который вызывает развитие водного дефицита и подавления многих физиологических процессов, прежде всего, процессы фотосинтеза и дыхания. Подобный эффект достигаться за счет токсического воздействия избыточного содержания неорганических ионов на клеточный метаболизм. Существуют два пути нейтрализации АФК: 
    1) с помощью целого ряда антиоксидантных ферментов (супероксиддисмутаза, аскорбатпероксидаза, монодигидроаскорбатредуктаза, дигидроаскорбатредуктаза, глугатионредуктаза, каталаза, глугатионпероксидаза, ферритин, NАDРН-оксидаза и альтернативная оксидаза) 
     2) с помощью низкомолекулярных органических соединений, обладающих антиоксидантными свойствами (аскорбиновая кислота, глутатион, токоферол, мелатонин, сахара, пролин, полиамины, низкомолекулярные фенолы, включая флавоноиды, и др.). 
    В ответ на засоление имеет место более интенсивная аккумуляция флавоноидов в растениях по сравнению с общими низкомолекулярными фенольными соединениями. Уровень аккумуляции низкомолекулярных фенольных соединений в определенной степени зависит от интенсивности солевого воздействия. Как следует из результатов Kim et al. (2008), краткосрочная обработка (2 дня) растений салата высокой концентрацией NaCl (до 1000 мМ NaCl) сопровождалась снижением содержания фенольных соединений, тогда как долговременное воздействие (15 дней) умеренной концентрации NaCl (до 200 мМ) не оказывало существенного влияния на уровень фенолов. Близкие данные были получены на лекарственных растениях (например, розмарин, черный тмин, мята и базилик), многие из которых имеют высокий конститутивный уровень фенольных соединений, согласно которым при воздействии на растения розмарина (Rosmarinus officinalis) 50 и 100 мМ NaCl антиоксидантная активность и общее содержание фенольных соединений увеличивались, но при повышении концентрации NaCl до 150 мМ происходило незначительное снижение содержания общих фенолов.
    Способность растений отвечать на солевой стресс накоплением низкомолекулярных фенольных соединений слабо зависит от уровня конститутивной солеустойчивости вида, а определяется, скорее, спецификой генотипа. Согласно экспериментальным данным, полученным на 2-х сортах пшеницы – солеустойчивом и чувствительном, – было показано, что в растениях солеустойчивого сорта накопление фенольных соединений происходило с увеличением концентрации соли в среде, тогда как в неустойчивом сорте содержание фенолов оставалось постоянным или несколько снижалось. Напротив, 3-х недельный солевой стресс (100 мМ NaCl) не влиял на содержание общих фенолов и флавоноидов в листьях солеустойчивой линии люцерны, тогда как в неустойчивой линии наблюдалось снижение содержания этих соединений. В солеустойчивых мангровых растениях Aegiceras corniculatum, выращенных на гидропонике, содержание фенольных соединений через 30 дней солевой обработки увеличивалось в 2 раза. Для галофитов Ruppia тaritiте было обнаружено, что при увеличении степени засоления содержание флавоноидов не изменялось в первые 7 дней, значительно снижалось в последующие 7 дней, после чего существенно увеличилось, достигая максимального значения на 21 день. Наконец, накопление фенольных соединений в ответ на солевой стресс характеризуется органоспецифичностью и зависит от стадии развития организма. При воздействии 40 мМ NaCl уровень синаповой кислоты в соцветиях брокколи увеличивался, тогда как в листьях, напротив, наблюдалось его 30 % снижение. В растениях горького миндаля при солевом стрессе общее содержание фенольных соединений было выше в корнях, чем в листьях, а у растений перца в красных плодах уровень фенольных соединений возрастал, тогда как в зеленых не изменялся или незначительно снижался.
    Установлена роль холина в корнях галофита Suaedaaltissima и глицинбетаина в листьях в поддержании осмотического баланса в цитоплазме клеток при засолении. Холин синтезируется в основном в корнях и с транспирационным током поступает в листья, где используется как субстрат для синтеза глицинбетаина. Содержание этих веществ возрастает при увеличении концентрации NaCl в среде выращивания [62]. 
    У проростков кукурузы (Zea mays.) сорта Воронежская-76, подвергнутых засолению, обнаружили, что в клетках мезофилла значения индикаторных показателей развития стрессовой реакции (содержание пролина и лактата, активность пероксидазы) были более высокими, по сравнению с обкладкой. При кратковременном воздействии хлорида натрия (150 мМ) основные реакции общего адаптационного синдрома локализованы в клетках мезофильной ткани. При засолении отмечали значительные перестройки изоферментного спектра основных ферментов малатдегидрогеназной (МДГ) системы, обуславливающие энергизацию клеток, синтез восстановительных эквивалентов, поддержание осмотического баланса и функционирование цикла Хетча-Слэйка. Наблюдаемые в стрессовых условиях концентрационные колебания некоторых интермедиатов, а также изменения в работе ферментов МДГ-системы позволяют предположить индукцию в тканях кукурузы при засолении дополнительного метаболического пути, связанного с синтезом и транспортировкой аспартата [21].
    На примере топинамбура Helianthus tuberosus [63], и шелковицы Morus alba [5] выявлены различия в уровне стресс-индуцированных изменений активности ферментов антиоксидантной защиты, перекисного окисления липидов, содержания пролина и глицинбетаина и активности ферментов, участвующих в метаболизме пролина, стабильности мембран, скорости видимого фотосинтеза, газообмена и содержания хлорофилла в листьях на уровне сорта. 
    На примере Plantago major выявлены особенности функционирования антиоксидантной системы (супероксиддисмутаза, три формы пероксидазы и каталаза, полиамины) корней и листьев. Корни в условиях засоления обладают, в отличие от надземных органов, более высокой активностью антиоксидантной системы, которая защищает растения от повреждающего действия окислительного стресса, обеспечивая, тем самым, выживание данного вида в условиях солевого стресса [47].
     Роль фитогормонов в формировании механизмов устойчивости. Фитогормоны – разнородная группа регуляторов роста растений. В настоящее время известно, что в адаптации растений при солевом стрессе практически все фитогормоны принимают участие. При засолении возрастает концентрация одних фитогормонов (абсцизовая кислота, жасмонаты), одновременно уровень других (цитокинины, ауксины) снижается. Понижение концентрации приводит к изменениям большого количества регуляторных и функциональных генов, которые повышают устойчивость растений к засолению и водному дефициту. 
     АБК – ключевой клеточный сигнал, опосредующий экспрессию ряда генов, чувствительных к засолению и водному дефициту. В ответ на засоление абсцизины, салицилаты, жасмоновые кислоты, приводят к увеличению содержания фотосинтетических пигментов, концентрации пролина, снижения в побеге содержания ионов Na+ и Cl?. Защитный эффект других фитогормонов (гиббереллина, индолил-3-уксусной кислоты) выражается снижением концентрации пролина, уменьшением устьичного сопротивления, что позволяет растением использовать воду при засолении.
    Солеустойчивость растений возможно повысить, применив прием закаливания [56]. Для этого набухшие семена различных растений выдерживали в течение часа в 3%-ном растворе хлористого натрия. Такие растения отличаются более низкой интенсивностью метаболизма, но являются более устойчивыми к засолению. Многообещающим из агротехнических методов считается использование фитомелиорантов. Но в настоящее время для выведения солеустойчивых сортов культурных растений развиваются методы генной инженерии, которые увеличивают устойчивость растений к избыточному засолению. Для этого переносят геном этих растений чужеродные гены, отвечающих за солеустойчивость.
    Установлена способность брассиностероидов повышать устойчивость растений рапса (Brassica napus) к солевому стрессу. Засоление подавляло рост растений в высоту, сокращало в 2,0–2,5 раза листовую поверхность, уменьшало сырую и сухую массу растений, снижало оводненность тканей, а также содержание хлорофиллов а и b на 26–31% и в 2,0 раза соответственно. На действие NaCl растения реагировали развитием окислительного стресса, падением осмотического потенциала клеточного содержимого, аккумуляцией пролина и низкомолекулярных фенольных соединений, увеличением эндогенного содержания стероидных гормонов. Добавление брассиностероидов в питательную среду при солевом стрессе оказывало выраженный защитный эффект: полностью восстанавливался рост стебля, увеличивалась ассимилирующая поверхность растений, в значительной степени восстанавливалась сырая и сухая масса, снималось ингибирующее действие NaCl на фотосинтетические пигменты. Брассиностероиды тормозили развитие NaCl-зависимого перекисного окисления липидов и повышали осмотический потенциал клеточного содержимого листьев. Протекторный эффект брассиностероидов в условиях солевого стресса связан с его антиоксидантным действием, которое обусловлено гормон-индуцируемой аккумуляцией пролина и низкомолекулярных фенольных соединений, а также со способностью регулировать водный статус за счет поддержания внутриклеточного ионного гомеостаза [22].
    Установлено влияние экзогенной АБК на физиологические параметры, содержание полиаминов (ПА) и пролина (Про) у растений гликофита фасоли Phaseolus vulgaris при адаптации к солевому стрессу. Cолевой стресс (100 мМ NaCl) вызывал повышение пула эндогенной АБК в корнях и листьях проростков фасоли, в 14 раз увеличивал содержание пролина, приводил к резкому снижению уровня свободных полиаминов (путресцина, спермидина, спермина и кадаверина) и накоплению содержания 1,3-диаминопропана – продукта окисления высокомолекулярных полиаминов. Обработка растений фасоли экзогенной АБК снижала негативное действие солевого стресса, что проявлялось в поддержании интенсивности роста растений, стимуляции накопления хлорофиллов и каротиноидов, стабилизации водного и Na+-баланса. После обработки проростков АБК отмечали ингибирование NaCl-индуцированного накопления пролина и эндогенной АБК и восстановление уровня путресцина и спермидина. Одновременно с этим в проростках наблюдали снижение содержания 1,3-диаминопропана, малонового диальдегида и активности супероксиддисмутазы, что свидетельствовало об ослаблении окислительного стресса одной из возможных причин солезащитного действия АБК. Подавление экзогенной АБК накопления пролина и стимуляция содержания полиаминов при солевом стрессе указывает на роль АБК в регуляции двух биосинтетических путей – образования пролина и полиаминов, которые используют единый предшественник глутамат и выполняют важную защитную роль при стрессе у растений [69]. 
    Изучены качественный и количественный состав жирных кислот липидов вегетативных органов галофита Suaeda altissima, выращенного при разных концентрациях NaCl в питательном растворе. При концентрации NaCl в среде 250 мМ содержание липидов в надземных органах растений в расчете на сырую массу было более, чем в 2,5 раза выше, чем при выращивании при 1 или 750 мМ NaCl, тогда как в корнях имела место обратная картина. Это может быть связано с процессами, лежащими в основе солеустойчивости S. altissima [67].
    Адаптации на уровне фотосинтетического аппарата. Подавляющее большинство галофитов принадлежит к растениям с С4-типом фотосинтеза. Мезоструктура листа С4-растений состоит из хлорофиллоносных тканей в виде крупных толстостенных клеток вокруг сосудистых пучков, которые, в свою очередь, окружены одним или несколькими слоями рыхлоприлегающих мезофильных клеток. 
     У суккулентных галофитов распространён САМ-тип фотосинтеза (Crassulaeceam acid metabolism) с обратной суточной функцией устьиц, которые отличаются суккулентным отрастанием ассимилирующих органов и фиксируют СО2 в ночное время. Семейство маревых, к которому относится большинство галофитов, занимает первое место среди двудольных и второе место после злаков по типу С4-фотосинтеза. В этом семействе обнаружено 250 видов из 31 рода с С4-типом фотосинтеза [45]. 
    У листьев С4-маревых, видимо 4 типа кранц-анатомии (сальсолоидный, кохиоидный, сведоидный и атриплексоидный). 
    Общей отличительной особенностью ферментного статуса С4-маревых галофитов является повышенная активность аспартатаминотрансферазы (АТТ) по сравнению с соответствующими группами злаков с кранц-синдромом. В пределах НАД-МЭ и НАДФ-МЭ-типов выявлены группы видов, значительно различающихся по активности ферментов цикла дикарбоновых кислот [45]. 
    Согласно В.И. Пьянкова и А.Т. Мокроносова (1993) маревые галофиты с С4-типом фотосинтеза представляют собой стресс-толерантный тип растений. Оказалось, что экологическая роль галофитов в аридных экосистемах возрастает по мере ухудшения эдафического режима. В то же время, эта группа маревых галофитов неоднородна по своим экологическим свойствам. Из 33 С4-видов маревых, включающих НАДФ-МЭ и НАД-МЭ-формы в разных аридных местообитаниях, было показано, что в наиболее благоприятных условиях (пески и супесчаные почвы) встречались преимущественно НАДФ-МЭ-виды с сальсолоидным и кохиоидным типом кранц-анатомии. Местообитания с экстремальными эдафическими условиями (засоленные такыры, гипсовые пустыни, пухлые и мокрые солончаки) заселены исключительно НАД-МЭ-видами, среди которых встречались все структурные типы коронарного синдрома маревых галофитов, но преобладали растения с сальсолоидной и сведоидной анатомией. По мере ухудшения экологических условий наблюдались закономерные изменения встречаемости биохимических типов растений галофитов в направлении НАДФ-МЭ -> НАДФ и НАД-МЭ НАД-МЭ. 
    Такой тип фотосинтеза у галофитов обеспечивает нормальное протекание процесса синтеза органических веществ всегда с положительным балансом в условиях постоянного доминирования экстремальных факторов, вызванных высокими температурами, сухостью аридного климата и засоленностью почвы. 
    Из всего этого следует, что общая эволюционная линия в адаптации галофитов по градиенту аридности и засоленности выражается в изменении соотношения типа фотосинтеза в экосистемах в направлении С3 – С4 – САМ. 
    Свободные экологические ниши явились местами концентрации растений, имеющих отклонения метаболизма и структуры фотосинтетического аппарата от нормы. Полезные для растений свойства (повышенная активность ФЕП-карбоксилазы, развитие хондриома, перемещение РБФ-карбоксилазы в клетке обкладки и защита ее от кислорода) были закреплены отбором, и их интеграция привела к формированию С4-синдрома, который являлся преадаптацией и основой для освоения широкого спектра экологических ниш и формирования видового и экотипического разнообразия галофитов. 
    Важным приспособительным свойством галофитов, в частности саксаула черного (Haloxylon aphyllum) к экстремальным условиям (аридности и засоленности среды) является изменение фиксации СО2 в процессе онтогенетического их развития. Установлено, что в процессе роста и развития саксаула черного происходит изменение фиксации СО2 от С3 у зародыша до С4 у ассимилирующих зеленых побегов и метаболической связи между энзимами НАД-МЭ и НАДФ-МЭ у растений С4. Явление функционирования С3 и С4 пути фотосинтеза в одном растении дает основание для заключения о существовании галофитов с двумя типами фотосинтеза. 
    Растения С4 с субтипом НАД-МЭ у маревых более устойчивы к стрессам, чем виды с субтипом энзима НАДФ-МЭ. Поэтому галофиты с субтипом энзима НАД-МЭ.......................